NAC転写因子ATAF1とANAC055はシロイヌナズナの熱ストレス応答に影響を与える

Scientific Reports volume 12、記事番号: 11264 (2022) この記事を引用

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1 オルトメトリック

メトリクスの詳細

植物を穏やかで致死的ではない高温に事前に曝露（プライミング）すると、その後の高温ストレス（誘発刺激）に対する耐性が向上します。これは生態学的に非常に重要です。「サーモメモリー」はこの耐性を長期間維持します。 NAM/ATAF1/2/CUC2 (NAC) タンパク質は、熱ストレス (HS) を含む非生物的ストレスに対する応答を調節する植物特異的転写因子 (TF) です。ここでは、熱記憶に対する NAC の潜在的な役割を調査しました。我々は、プライミングおよび熱刺激誘発後の104個のシロイヌナズナNAC遺伝子の発現を測定したところ、ATAF1発現はプライミング直後に強く誘導され、その後の熱回復中に対照レベル以下に低下することが判明した。 ATAF1のノックアウト変異体は野生型よりも優れた熱記憶を示し、負の調節的役割を明らかにしている。熱プライミング後のATAF1過剰発現体、ataf1変異体および野生型植物からのRNA-seqデータの差次的発現解析により、プライミングに関連するATAF1の直接標的である可能性のある5つの遺伝子：AT2G31260 (ATG9)、AT2G41640 (GT61)、AT3G44990 (XTH31)が明らかになった、AT4G27720およびAT3G23540。前述の RNA-seq プロファイルに適用した共発現解析に基づいて、ANAC055 が ATAF1 と転写的に共調節されることを同定しました。 ataf1 と同様に、anac055 変異体は熱記憶の向上を示し、熱記憶に対して両方の NAC TF を共同制御する可能性があることが明らかになりました。私たちのデータは、熱記憶にとって 2 つの NAC 転写因子、ATAF1 と ANAC055 の中心的な重要性を明らかにしています。

植物の適応閾値を超える温度は熱ストレス (HS) を引き起こし、植物の成長、生存、生産性を低下させます。植物は本来、周囲温度を超えるある程度の高温に耐える能力を持っています。これは「基礎耐熱性」として知られています。基礎的な耐熱性に加えて、植物は、「ヒートプライミング」と呼ばれるプロセスで、致死的ではない穏やかな高温に事前にさらされた場合、耐熱性を獲得する能力もあります1、2、3、4。この熱プライミングは即座の反応を誘発するだけでなく、ストレスが存在しない場合でもしばらく持続する分子変化と代謝変化を引き起こし、植物が2回目のHSイベントに対してより効果的に反応できるようにします。 2 番目のストレスは「誘発刺激」として知られています 3,4。プライミング刺激とトリガー刺激の間の期間は「記憶段階」と呼ばれ、この期間中にストレス記憶が形成され、強化されます。温度記憶とは、HS によって引き起こされる変化のすべてではなく、一部が維持されることを指します。これは、記憶が薄れる前にそのようなストレスが再発した場合に、植物がより迅速かつ強力に反応するように「準備」または準備します。実験的証拠によると、温度記憶は数時間から数日 4、5、6、さらには何世代にも及ぶ可能性があります 7。体温記憶は、基礎体温耐性および後天体温耐性に作用する遺伝子とは異なる一連の遺伝子によって、少なくとも部分的に調節されているようです1,4,5,8,9,10,11。

HS プライミングには、細胞タンパク質を変性から保護し、ミスフォールドタンパク質の修復または除去に寄与する熱ショックタンパク質 (HSP) の発現を誘導する熱ショック転写因子 (HSF) の活性化が関与します。いくつかの HSF が HS 応答に関与していることが示されています 9、14、15、16。特に、クラス HSFA1 は、HS 応答の「マスター制御因子」と考えられており 16、脱水応答要素結合タンパク質 2A (DREB2A)、HSFA2、HSFA7a、HSFB、およびマルチプロテインブリッジングなど、他のいくつかの転写因子 (TF) 遺伝子の発現を制御します。ファクター 1C (MBF1C)17. HS に対する即時反応は比較的よく研究されていますが、植物の温度記憶の根底にある分子的および生理学的プロセスはまだよく理解されていません。考えられるメカニズムの 1 つは、プライミング刺激後（記憶段階中）の不活性状態にある TF の蓄積と、引き金となる刺激を経験した際のそれらの活性化に関係します 18,19。たとえば、熱ショック因子 A2 (HSFA2) は、プライムされた植物の温度記憶の確立における重要な要素として特定されています 9。 HSFA2 は、HEAT STRESS-ASSOCIATED 32 (HSA32) の発現を誘導します。これは、特に温度記憶の維持に必要であり、高温ストレス時の細胞恒常性の維持に関与することがわかっています 8。

NAM/ATAF1/2/CUC2 (NAC) は、水分不足、塩分ストレス、温度ストレスなど、さまざまな生物的および非生物的ストレスへの応答において重要な役割を果たす植物特異的 TF のファミリーです 20,21,22。いくつかの NAC が、シロイヌナズナおよび作物植物における基礎的な HS 応答に関与していることが報告されています 23、24、25、26、27。例えば、ANAC019 の過剰発現は、おそらく HSFA1 および HSFB を含む他の HSF の発現を調節することによって、シロイヌナズナの耐熱性を改善しました 25。シロイヌナズナの膜関連 NAC 転写因子遺伝子 NTL4 も熱ストレスに応答することがわかっており、HS27 条件下では、ntl4 変異体は WT よりも高い細胞生存率と少ない H2O2 蓄積を示しました。イネ (Oryza sativa) では、SNAC3 の発現は熱などのいくつかのストレスによって誘導され、その過剰発現により高温、乾燥、酸化ストレスに対する耐性が強化されます 26。 Triticum aestivum (コムギ) NAC 転写因子 TaNAC2L の発現も高温によって誘導され、シロイヌナズナでの過剰発現は、熱ストレス関連遺伝子の発現制御を通じて獲得した耐熱性を改善します 23。しかし、熱記憶の調節における NAC TF の関与に関する証拠は限られています。シロイヌナズナ JUNGBRUNNEN1 (JUB1) は、これまでに熱記憶を制御することが報告されている唯一の NAC TF です。 JUB1 の発現は HS によって誘導され、記憶相中のその発現パターンは、HSFA224 などの他の熱記憶関連遺伝子の発現パターンと類似しています。 JUB1 の過剰発現は、シロイヌナズナの実生の温度記憶を改善します 24。

この研究では、シロイヌナズナの熱記憶に応答する NAC TF を体系的に特定することに着手しました。我々は、HS のプライミング後、温度記憶段階中、および誘発刺激後のほぼすべて (104 個) のシロイヌナズナ NAC の発現パターンを分析しました。私たちの画面で特定された NAC の 1 つは、ARABIDOPSIS TRANSCRIPTION ACTIVATOR FACTOR 1 (ATAF1; ANAC002 とも呼ばれます) です。 ATAF1 は、老化、乾燥、糖シグナル伝達の遺伝子調節ネットワークに関与していることが以前に同定されていました 28、29、30、31。われわれは、トランスジェニックシロイヌナズナ植物におけるATAF1の過剰発現が熱記憶能力を制限する一方、ATAF1をノックアウトすると、より重度のHSに曝露された植物の熱記憶と生存が大幅に向上することを発見した。熱記憶においてATAF1によって調節される遺伝子を同定するために、我々はRNA-seqを利用して、野生型植物とATAF1レベルが変化した変異体（過剰発現体およびノックアウト変異体）の熱応答を比較した。我々は、ATAF1がANAC055と共発現していることを発見した。熱記憶に関しては、ataf1/anac055 二重変異体は単一ノックアウト変異体 ataf1 および anac055 と同様の表現型を示し、2 つの TF が協力して熱記憶を調節していることが示唆されました。

HS プライミングに応答した NAC TF の発現パターンと記憶期を調べるために、シロイヌナズナの実生を重度の HS (誘発刺激) に曝露する前に軽度の HS (プライミング) で処理しました。プライミング後の複数の時点（温度記憶期に入るまでの 48 時間）でサンプルを収集し、104 個の NAC 遺伝子の発現をテストしました。プライミングされていない条件で保管された苗木を対照として使用しました（図1）。

熱プライミング後の記憶段階中の NAC 転写因子の発現。 (a) HS 記憶を評価するために適用される熱ストレス (HS) 領域の概略図。（ b ）（ a ）の表現に示されている時点での記憶段階中の発現の変化（ストレスを受けていない対照と比較したHSサンプル）に基づく、NACのヒートマップおよびk平均クラスタリング（k = 5クラスター）。色は、異なる時点での発現比を log2 倍の変化として示します。「黄色」は発現の増加を示し、「紫」は発現の減少を示します。各クラスター内の遺伝子のリストとその発現値を補足表S1に示します。

1.5 倍の変化をカットオフとして考慮すると、NAC のうち 75 個がコントロールと比較してプライミング時に差次的に発現しましたが、29 個の NAC 遺伝子の発現は実生サンプル全体では検出できませんでした。カットオフ閾値は、TF 発現レベルの中程度の変化でも強い下流反応を誘発する可能性があることを考慮して選択されました 32。 HS プライミングに応答した一部の NAC (ANAC013 および ANAC029/AtNAP など) の発現は、Kilian らによる以前の研究で報告されたものと類似していました 30。 NAC は、k-means クラスタリングを使用して発現パターンに基づいてクラスターにグループ化されました。多くの NAC の発現の変化は、プライミング処理の直後にすでに検出可能でした (図 1、補足表 S1)。合計 33 個の遺伝子を含む 3 つのクラスター (クラスター 1、2、および 3) は、初期の時点では上方制御されているように見えましたが、後の時点ではほとんど変化がありませんでした (図 1)。一方、26 個の遺伝子 (クラスター 4) は最初に強く下方制御され、その後強く上方制御されました。その後の時点 (図 1)。クラスター 5 の遺伝子については、90 分間の HS の完了直後である時点 0 で強い下方制御が観察され、続いて HS 後最大 2 時間の時間枠内で強力な上方制御が観察され、その後中程度から中程度の上方制御が観察されました。表情は変わらない（図1）。総合すると、分析された NAC TF は、HS プライミングおよび記憶中に異なる発現プロファイルを示し、HS への応答における異なる役割を示唆しました。

植物を中程度のストレス（プライミング）に事前に曝露すると、今後の厳しい温度ストレスに対する植物の反応が変化します。私たちは、NAC TF の転写応答を調査することで、これを分子レベルでテストしました。我々は、ヒートプライミングがHSの誘発後のNACの発現に影響を与えるかどうかをテストしました。この目的を達成するために、我々は、誘発刺激後の NAC TF の発現 (T 植物) を測定し、1.5 倍の変化カットオフを使用して、プライムされた植物および誘発された植物 (P + T) の発現と比較しました。 P + T 植物と T 植物の間の特定の発現パターンを特定するために、10 個のクラスターを使用して k 平均法クラスタリングアプローチを適用しました (図 2、補足表 S2)。我々は、ほとんどの NAC TF の発現が、トリガーのみの植物と比較して、プライミング + トリガーされた植物で誘導されることに気づきました。少数の遺伝子 (クラスター 9) のみが逆の発現パターンを示し、プライム + トリガー植物ではほとんど抑制され、トリガーのみの植物では誘導されました (図 2)。 ATAF1 は、特に興味深いパターンを示しました。その発現は、プライミング + トリガー (P + T) 後も植物内でほとんど変化せず、トリガーのみの条件 (事前プライミングなし) では発現がかなり誘導されました (図 2、クラスター 9)。

誘発刺激後の NAC の発現。（a）誘発された植物（T）および誘発前にプライミングされた植物（P + T）におけるNACの発現分析に使用された時点の概略図。誘発された (T) 植物では、ストレスを受けていない対照と比較した HS サンプルの比率として発現を計算しました。プライムおよびトリガーされた (P + T) 植物では、発現はプライムおよびトリガーされた (P + T) として計算され、トリガーのみ (T) と比較されました。（ b ）トリガー刺激後のプライミングおよびトリガー（P + T）およびトリガー（T）植物のNAC発現プロファイルのK平均クラスタリング（k = 10クラスター）。各クラスター内の遺伝子の発現がヒートマップとして表示されます。色は、異なる時点での発現を log2 倍の変化として示し、黄色は発現の増加を示し、紫は発現の減少を示します。各クラスター内の遺伝子のリストとその発現値を補足表S2に示します。

ATAF1 が耐熱性に機能的に関与しているという仮説を検証するために、ataf1 変異体と ATAF1 を過剰発現する植物に対して追加の生理学的実験が行われました。クラスター 4 (ANAC047/SHYG、AT3G04070) および 8 (ANAC013、AT1G32870) からの他の 2 つの遺伝子を比較のために含めました。

選択した NAC 遺伝子が熱記憶に及ぼす影響を調査するために、熱プライミング (3 日間の熱記憶) の 3 日後に与えられた誘発 HS に応答した過剰発現変異体とノックアウト (またはノックダウン) 変異体の表現型を分析することにより、そのプロセスへの機能的関与を評価しました。）。補足図S1に示すように、ANAC013およびSHYG過剰発現体、shygノックアウト系統およびanac013ノックダウン系統は、温度記憶アッセイで比較した場合、野生型と有意な差はありませんでした。しかし、ATAF1は温度記憶に関与しているようです。熱記憶に関する ATAF1 トランスジェニック植物の表現型分析では、ataf1-2 および ataf1-4 変異体が WT 植物と比較して生存率と新鮮質量が有意に高い一方で、ATAF1 を過剰発現する植物 (以下では ATAF1-OE と呼びます) という強い表現型が示されました。）は、熱記憶の大幅な低下を示しました（図3a〜c）。 ataf1-4 変異体を、ネイティブ ATAF1 プロモーターから ATAF1-GFP 融合体を発現する ATAF1 対立遺伝子 (pATAF1::ATAF1-GFP) で形質転換すると、熱記憶は野生型応答に回復しました (補足図 S2)。総合すると、これらの結果は、熱記憶における ATAF1 の負の調節的役割を示唆しています。

ataf1 変異体の温度記憶が向上しました。 (a) ATAF1 トランスジェニック植物の温度記憶表現型。 ATAF1-OE、ataf1-2、ataf1-4、およびWTの苗木を、図1aに概略的に示すHSレジームに曝露しました。写真は 2 回目の HS (誘発刺激) の 14 日後に撮影されました。少なくとも 3 つの独立した生物学的複製のうちの 1 つの代表的な複製の表現型が示されています。 (b、c) (a) に示された結果の定量化。 (b) 異なる表現型クラスの実生の割合。耐熱性の表現型は、植物の回復の程度に応じて 3 つのクラスに分類されました。表現型クラスをパネル (a) に示します。 (c) ストレスを受けていない対照植物と比較した、HS で刺激された植物および誘発された植物の実生の新鮮な質量。エラーバーは、3 つの生物学的複製から計算された標準偏差を表します。各複製は 13 個の実生の平均質量です。トランスジェニック植物と野生型植物の間の有意差は、スチューデントの t 検定を使用して計算されました。 * は P 値 < 0.05 を示します。

我々のデータは、ATAF1が熱記憶の負の制御因子であることを示唆しているため、我々は、その制御対象遺伝子を同定することにより、熱プライミング刺激に応答するATAF1の役割を理解しようと努めた。この目的を達成するために、WT、ATAF1-OE、および ataf1-4 変異体実生をプライミング刺激 (37 °C、90 分間) で処理し、サンプルを 3 つの時点 (0 時間、1 時間、4 時間) で収集しました。 4a) RNA-seq による遺伝子発現プロファイリングのためのヒートプライミング後。他の環境要因からの潜在的な影響を排除するために、対照サンプル (下塗りされていない対照) を熱処理サンプルと同じ時点で収集しました。

RNA-seq データのクラスタリング。 (a) RNA-seq による発現解析に使用される時点の概略図。 (b) 上: 発現パターンに従ったサンプルの階層的クラスタリング。「+」はATAF1-OEラインを示します。「0」は野生型 Col-0 を示します。「−」は ataf1 ～ 4 を示します。円の大きさは、HS からの経過時間を示します (熱ストレス後 0、1、および 4 時間)。黒と赤の色は、植物が制御または 90 分間の熱温度処理を受けたかどうかを示します。凡例: 考えられるサンプルのすべてのペア間のピアソンの発現係数プロファイルの色付きヒートマップ。赤から青までの部分的な虹の配色は、相関値の範囲を示します。 (c) 多次元尺度法 (MDS) プロット。多次元スケーリング分析に基づく、サンプル間の全体的な類似点と相違点。簡単に言うと、すべての遺伝子の発現レベルに従ってすべてのサンプル間のユークリッド距離が計算され、二次元空間で表されました。

RNA-seq内のサンプル間の関係を理解するために、階層的クラスタリング分析が実行され、サンプルの考えられるすべてのペア間の発現プロファイルのピアソン相関係数のヒートマップが確立されました（図4b）。生物学的複製間のクラスター化が観察され、実験の高い再現性が示唆されました。ヒートマップは、HS 条件および遺伝子型に基づいてサンプル間の強力な分離も示しました (図 4b)。サンプル間の全体的な類似点と相違点は、多次元スケーリング（MDS）によって確認され（図4c）、遺伝子型によるよりも条件（加熱および制御）による強力な分離を裏付けています。また、制御温度下のサンプルと 4 時間の熱ストレス後のサンプルが類似していることにも気づきました。これは、遺伝子発現のほとんどの変化が急速に回復することを示唆しています。注目すべきことに、RNA-seqによって明らかになった、記憶期中のWT実生におけるATAF1の発現は、qRT-PCRによって決定されたパターンに従いました（補足図S3）。

3つの遺伝子型すべてについて、90分間の熱プライミング処理の終了直後である時点0で、差次的に発現された遺伝子（DEG）の最大数が見つかりました（図5a）。プライミング HS 関連遺伝子を同定するために、我々は Sedaghatmehr らによって以前に使用されたものと同じ基準を使用しました4。プライミング後に発現が誘導され、記憶期のすべての検査時点で高いままである遺伝子、および発現が下方制御され、記憶期中に低いままである遺伝子を調査しました（図5a）。 DEGの中には、HSP22、HSP21、HSP17.4、HSP18.2などの熱プライミングに応答した発現がATAF1-OE、ataf1-4変異体およびWTでも同様に誘導された熱記憶関連HSP4があります（補足表S3）。この発見は、これらの HSP が 3 つの遺伝子型すべてに共通する一般的な熱反応に寄与しているという結論を裏付けるものです。

ATAF1によって潜在的に調節される熱記憶関連遺伝子の全体的なトランスクリプトーム変化。（ a ）WT、ataf1-4変異体、およびATAF1-OEトランスジェニック植物における熱プライミング（対照と比較した熱）後の、熱誘導遺伝子と熱抑制遺伝子のベン図。（ b ）WTと比較した、0時間、1時間または4時間後のプライミングHSに応答したATAF1-OEで上方制御され、ataf1変異体で下方制御される遺伝子、およびその逆のベン図。 (c) (b)で同定された遺伝子の上流領域におけるATAF1結合部位の位置の概略図。

熱プライミングに対するATAF1-OEとataf1-4変異体植物の異なる応答を特定するために、ATAF1-OEではWTと比較して上方制御されているが、ataf1-4変異体植物では下方制御されており、またその逆の遺伝子のRNA配列データを分析しました(図5b)。次に、ATAF1 の潜在的な直接標的遺伝子を同定するために、ATAF1 結合部位の存在 (Garapati et al.31) または DNA アフィニティー精製配列決定 ( DAP-seq)実験33。分析は、熱プライミング後の各時点 (0 時間、1 時間、および 4 時間) で実行されました。合計で、64 個の遺伝子が ATAF1 の直接標的である可能性が高いと特定されました (補足表 S4)。次に、熱プライミング後の 3 つまたは 2 つの時点すべてで ATAF1 によって共通に制御される潜在的な標的遺伝子を検索することで、分析を改良しました。 5つの遺伝子、すなわちAT2G31260（ATG9）、AT2G41640（GT61）、AT3G44990（XTH31）、AT4G27720およびAT3G23540は、3つの時点のうち2つで共通に制御されており、これらはプライミングに関連するATAF1の直接標的である可能性が示唆されています（図5c）。 3 つの時点すべてで調節される遺伝子はありませんでした。 ATG9 はオートファジー遺伝子 34 であり、実験的証拠はオートファジーが熱ストレス応答に役割を果たすことを示しています 35,36。温度記憶への関与はまだ確認されていません。 2 つの遺伝子 GT61 および XTH31 は、細胞壁の生合成と増殖に関連しています。糖転移酵素 61 (GT61) は糖転移酵素 (GT) ファミリーに属します。 GT タンパク質は植物において多様な機能を持っていますが、そのほとんどは細胞壁における多糖類と糖タンパク質の生合成に関与していると考えられます。イネ (Oryza sativa) やコムギ (Triticum aestivum) を含むイネ科植物では、GT61 ファミリー酵素が細胞壁の主要成分の 1 つであるキシランの合成に関与しています 37,38,39。 GT61 が熱ストレスのプライミングや耐性に関与していることはまだ示されていません。 XTH31 は、キシログルカンエンドトランスグルコシラーゼ/ヒドロラーゼ (XTH) ファミリーに属します。一般に、XTH ファミリーのメンバーは細胞壁のリモデリング、拡大、および形態形成に関与しており、ストレス応答における潜在的な役割を示唆しています 40。シロイヌナズナでは、XTH31 は細胞壁のキシログルカン含有量の調節に関与しています 41。 xth31 機能喪失変異体は ABA に対する感受性が低下しており、種子は WT41、42 よりも早く発芽します。シロイヌナズナ由来の XTH31 を過剰発現するトランスジェニックダイズ (Glycine max) 植物は、より多くの不定根とより長い一次根とともに、氾濫に対する耐性が強化されています 43。 2 つの遺伝子 AT4G27720 および AT3G23540 は、十分に特徴付けられていません。 AT4G27720 にはモリブデン酸イオン輸送体機能を持つ主要促進因子スーパーファミリータンパク質をコードするという注釈が付けられており、AT3G23540 にはアルファ/ベータヒドロラーゼスーパーファミリーのタンパク質をコードするという注釈が付けられています。 α/β-ヒドロラーゼ酵素は、生合成、代謝、シグナル伝達、遺伝子調節44、塩分ストレスに対する植物の応答と耐性45などのさまざまなプロセスに関与しています。

同様の発現パターンを持つ遺伝子は同様の機能を共有することが多く、同じ転写因子によって制御されている可能性があります。熱プライミングに応答してATAF1と共調節される遺伝子を同定するために、ATAF1-OE、ataf1-4変異体、およびWT植物のトランスクリプトームデータを使用して、制御条件下および熱曝露時の共発現解析を実施した。重み付け相関ネットワーク分析を使用して、相関性の高い遺伝子のモジュールを見つけました。この方法は、遺伝子間の関係を調査し、さらなる分析のための遺伝子候補を特定するために一般的に使用されます46。共発現解析により、データセットに 40 個のモジュールがあることが明らかになりました (図 6a)。これらのモジュールには、同様の方法で発現された遺伝子のグループが含まれていました。 ATAF1 によって直接調節される遺伝子は、熱に応答して同様の発現パターンを示す可能性があります。したがって、ATAF1 (熱ストレスだけでなく一般的に) の標的となる可能性がすでに特定されている遺伝子に関する公開データを取得し、これらの遺伝子が共発現モジュールに存在するかどうかを調べました。潜在的な直接標的の公的に入手可能なデータは、DAP-seq アッセイを使用して生成されました 33。推定上の標的遺伝子は、転写開始部位の上流の最初の 1000 bp 内に DAP-seq ピークを持つものとして指定されました。したがって、我々は、ATAF1 の直接標的として提案されている遺伝子のリスト (O'Malley et al.33) を、共発現解析でクラスター化された遺伝子と比較しました。私たちは、ATAF1の潜在的な標的が共発現クラスター10および13で過剰に存在していることに気づきました（図6b）。これらのクラスターには、熱ストレスに応答する ATAF1 の直接の標的遺伝子が含まれている可能性が高いため、さらなる調査が必要でした。 O'Malley et al. 33 によって開発された DAP-seq アッセイを使用して同定された提案された TF ターゲットを使用して、クラスターをさらに調べました。クラスターのうちの3つ（10、13、21）は、ATAF1とANAC055の両方によって標的とされる遺伝子の有意な濃縮を示し、これらのクラスター内の遺伝子が2つのNACによって共制御されている可能性があることを示唆していることがわかりました（図6b）。

熱ストレスに応答するATAF1の潜在的な標的。 (a) 棒グラフは、各共発現クラスター内の遺伝子の数を示します。加重遺伝子相関ネットワーク分析によってクラスター分析を実行したところ、40 個の遺伝子クラスターが同時に共発現されました。 (b) 棒グラフは、両方のターゲットとなる遺伝子を含む、各クラスター内の ATAF1 ターゲットと ANAC055 ターゲットの割合を示します。 ATAF1 および ANAC055 標的遺伝子が大幅に濃縮されたクラスターは網掛けで表示されます (P < < 0.001)。 ATAF1 ターゲットが高度に濃縮されているのは 2 つのクラスター (10 と 13) だけです。クラスター 10 および 21 には ANAC055 が大幅に濃縮されており、クラスター 10、13、および 21 には両方の転写因子の標的となる遺伝子が濃縮されています。

我々の共発現分析により、ATAF1とANAC055にはHSに応答して多数の共通の共発現標的があることが示された（補足表S5）。したがって、ANAC055が温度記憶の調節にも機能的に関与しているかどうかをテストしました。この目的を達成するために、ANAC055の発現が変化したトランスジェニック系統の熱記憶表現型を評価しました（図7a、b）。 2つのanac055変異体（anac055-1およびanac055-2）をテストしたところ、両方ともWTと比較して新鮮な質量比、生存、およびクロロフィル含有量の大幅な増加を示しましたが、ANAC055を過剰発現する植物はそれらのパラメーターの減少を示しました（図7b、補足図S4)。これらの結果は、ATAF1 と同様に、ANAC055 が熱記憶の調節において負の役割を果たしていることを示しています。 ATAF1とANAC055が完全または部分的に重複して機能するかどうかをテストするために、ataf1/anac055二重変異体を生成し、実生をHSに曝露し、それらの表現型を対応する単一遺伝子変異体の表現型と比較しました。 ataf1 / anac055二重変異体の新鮮質量比はWTの新鮮質量比よりも高かったが、単一遺伝子ノックアウト変異体ataf1-4およびanac055-1の新鮮質量比と有意な差はなかった（図7c）。この結果は、ATAF1 と ANAC055 が温度メモリを制御するために相互に機能を必要とすることを示しています。

ataf1-4/anac055 ダブルノックアウト変異体では、WT と比較して体温記憶が改善されています。 (a) HS 体制の概略図。 (b) ANAC055-OE、anac055-1 および anac055-2 変異体、および WT 植物の温度記憶表現型。（ c ）ATAF1-OE、ataf1 – 4変異体、ataf1 – 4 / anac055二重変異体、およびWT植物の温度記憶表現型。苗木は (a) に示す HS 環境に曝露されました。左のパネル: トリガーとなる熱ストレスにさらされてから 14 日後に苗木を撮影。少なくとも 3 つ (b) または 5 つ (c) の独立した生物学的複製のうちの 1 つの代表的な複製の表現型が示されています。右パネル：対照植物（熱ストレスなし）と比較した、熱ストレスを受けた苗の新鮮な塊。エラーバーは標準偏差を表し、これは 3 つの生物学的複製から計算され、各複製は 18 ～ 19 個の実生の平均質量でした。トランスジェニック系統と野生型植物の間の有意差は、スチューデントの t 検定を使用して計算されました。 * P < 0.05の場合; *** P < 0.001 の場合。

HS は、世界中で植物の成長と生殖に悪影響を与える主要な非生物的ストレスの 1 つです。 HS が作物生産に及ぼす影響は、気候変動とともに増大します。植物は、穏やかな HS（熱プライミング）に事前にさらされると、以前の HS の細胞記憶（温度記憶）を確立することで、HS に対する耐性を獲得し、維持することができます 1,2,3,4。ここでは、熱記憶における NAC TF の役割を研究しました。我々は、いくつかの NAC が熱ストレス後にその発現レベルで実質的に反応し、その発現変化が記憶段階中に持続することを発見しました。これらの発見は、記憶期中の他の熱記憶関連遺伝子 (HSFA2、HSA32、JUB1 など) の発現パターンについて報告されているものと類似しています 8,9,24。

次に、誘発刺激（二次熱ストレス）後の NAC TF の発現を分析し、その発現がプライミング処理によって影響を受けるかどうかを調査しました。我々のデータは、NACの発現が誘発刺激後に変化したことを示しており、NACの発現を制御する転写記憶の存在を示している。同様の発現パターンが干ばつ記憶についても以前に報告されており、DEG のサブセットの発現が 2 回目の干ばつストレス後に変化します。 Ding et al.47 は、記憶遺伝子を 4 つの異なるグループに分類し、それぞれが異なる発現パターンを示します。つまり、最初のストレス後に発現レベルが増加 (または減少) する遺伝子と、2 回目のストレス後に発現レベルがさらに増加 (または減少) する遺伝子です。、それぞれ (+/+、または -/-) として表されます。最初のストレス後に誘導され、2 番目のストレス後に減少する (+/-)、またはその逆 (-/+) の「修正記憶遺伝子」。多くの NAC は、Ding らによって報告されたものと同様の発現パターンを示しました 47。

我々は、ATAF1（ANAC002）の発現がプライミングHSの直後に急速に増加し、その後記憶期中に対照レベル以下に減少することを発見した（図1、クラスター2）。また、ataf1 ノックアウト変異体は野生型よりも熱ストレスに対する耐性が高いこともわかり、HS 記憶における ATAF1 の負の制御的役割が明らかになりました。 ATAF1 は、老化および乾燥ストレスへの応答の重要な調節因子として以前に同定されていました 29,31,48。 ATAF1 が老化と葉緑体の維持に関与する 2 つの TF、ANAC092 (ORE1) および GOLDEN2-LIKE1 (GLK1) の発現を直接制御することによって老化を促進することは十分に確立されています 31。 ATAF1 は、ABA 生合成の重要な酵素をコードする 9-CIS-EPOXYCAROTENOID DIOXYGENASE 3 (NCED3) の発現を調節することによって、乾燥反応も調節します 31,49。

RNA-seq 解析を使用して、ATAF1 によって制御される初期の転写変化を特定しました。いくつかの機構 (遺伝子) が基礎耐熱性に関与していることがこれまでに確認されています。それらには、ROS 解毒、脂質シグナル伝達、熱ショックタンパク質と熱ショック因子の活性化が含まれます 8、9、10、27、50。私たちのデータでは、ATAF1-OE、ataf1-4 変異体、および WT 植物でも同様の反応が見られ、これらのメカニズムは同様に活性化されました。

共発現解析は、TF 標的遺伝子を同定するための強力なツールとして確立されています 51,52。例えば、Jensenら49は、公的に利用可能なマイクロアレイデータセットにわたって共発現解析を実施し、ATAF1と共発現する25個の遺伝子を同定した。これらの ATAF1 共発現体のプロモーター領域には、ATAF1 結合部位が大幅に濃縮されていました。我々は共発現解析を実行し、この情報を DAP-seq アプローチからの公的に入手可能なデータと組み合わせました 33。我々は、4 つの共発現クラスターに予測される ATAF1 標的遺伝子が豊富に含まれていることを発見しました。そしてそれらは、別の NAC TF、ANAC055 の標的遺伝子も豊富でした。我々は、ATAF1およびANAC055によって共通に制御される多くの標的遺伝子を発見し、それらの制御能力に関して2つのTFの間で少なくとも部分的に重複することを示唆した。多くの場合、TF は冗長な方法で動作します。例えば、転写因子WRKY11およびWRKY17は、Pseudomonas syringae pvに対する基本的耐性の負の調節因子として機能する。トマト(Pst)50。 WRKY11の機能が失われると、Pstに対する抵抗力が高まります。単一変異体および二重変異体における選択された遺伝子の発現分析により、両方の TF が病原体感染に応答して転写変化を調節することが明らかになりました。しかし、それらはそれぞれ、特定の標的遺伝子に応じて、特異的にまたは部分的に重複して作用します50。私たちの研究では、ATAF1 と ANAC055 が耐熱性の負の調節因子であることを特定しました。 ataf1 および anac055 の単一および二重変異体の表現型および遺伝子発現データは、ATAF1 と ANAC055 の間の部分的な制御の重複を示しました。

我々の結果は、(i) ataf1 と anac055 の単一変異体および二重変異体植物は、熱記憶において同様の表現型を有し、(ii) それらは同時発現しているようであり、 (iii) それらの潜在的な標的遺伝子は重複しています。 ATAF1とANAC055が例えばヘテロ二量体として物理的に相互作用するのか、それとも遺伝子制御ネットワークを介してのみ接続されているのかを調べるには、さらなるタンパク質相互作用研究が必要である。この相互作用は、熱記憶との関連性を評価するために、時間的および空間的文脈で調査する必要があります。

最近、熱誘導性転写因子 HSFA2 が熱記憶、特に茎頂分裂組織 (SAM) の HS 記憶遺伝子の制御に関与していることが示唆されており、熱記憶の確立には器官特異的な機構が関与していることが示唆されています 53,54。我々の結果は、ataf1-4 系統では、WT 植物と比較して、より高い割合の植物が完全な回復を示し、つまり苗木と子葉が緑色のままであることを示しています。部分的にしか回復しなかった植物では、子葉は漂白されたままで、発育中の本葉は緑色に現れました（補足図S4）。緑色の新葉は、新しい葉が発達する場所であるSAMを保護するメカニズムが温度記憶に役割を果たしていることを示唆しています。

耐熱性とサーモプライミングに関する現在の理解のほとんどは、シロイヌナズナの実生に基づいています。しかし、作物植物のサーモプライミングを評価するために行われた研究は限られています。例えば、冬コムギの茎伸長、抽薹、開花期の加熱プライミングは、登熟期の熱ストレス下での穀粒収量を大幅に向上させた55。耐熱性を改善する別のメカニズムは、温度記憶関連遺伝子 HSFA256 の発現に影響を与えることによって作物の耐熱性を高めると思われる根の内部寄生虫によるものである可能性があります。私たちの研究は、苗木の温度記憶の負の調節因子として、ATAF1 と ANAC055 という 2 つの遺伝子の重要性を示しています。再帰的 HS の下で、後の成長や種子収量も変更されるかどうかはまだテストされていません。少なくともここでテストした苗木では、非ストレス条件下でのバイオマスペナルティは観察されませんでした。モデル生物や作物において温度記憶についての理解が深まれば、ゲノム編集技術を利用して、予想される将来の気候条件において野外での作物のパフォーマンスを向上させることができる可能性があります。

シロイヌナズナエコタイプ Col-0 を野生型として使用し、ヨーロッパシロイヌナズナストックセンター (NASC) (http://arabidopsis.info/) から入手しました。 ATAF1-OE、ataf1-2 (SALK-057618)、および ataf1-4 (GABI-Kat GK565H08) シードは、Garapati et al.31 に以前に記載されています。 ANAC055 の T-DNA 挿入系統 (anac055-1; SALK_014331 および anac055-2; SALK_011069) の種子は、ヨーロッパシロイヌナズナストックセンター (NASC) 種子コレクション (http://arabidopsis.info/) から入手しました。 ANAC047 トランスジェニック株、つまり ANAC047-OE (35S::ANAC047-GFP) と 2 つのノックアウト株 (T-DNA 挿入株 shhyg-1/SALK-066615 および shhyg-2/GABI-Kat GK-343D11) は、以前にRauf et al.57 によって説明されています。 ANAC013-OE およびノックダウン (anac013-kd) 系統の種子は、Frank van Breusegem 教授 (ゲント大学、ベルギー、ゲント) によって提供され、De Clercq et al. 58 に記載されています。

35S::ANAC055 (ANAC055-OE) については、ANAC055 オープンリーディングフレームをシロイヌナズナ Col-0 葉 cDNA から PCR によって増幅し、pUni/V5-His-TOPO (Invitrogen) に挿入しました。次に、cDNA を、追加された PmeI-PacI 部位を介して、改変された pGreen0229-35S 植物形質転換ベクター 59 にクローン化しました。得られた pGreen0229-35S::ANAC055 ベクターをアグロバクテリウムツメファシエンス GV3101 株にエレクトロポレーションし、フローラルディップを介してシロイヌナズナ野生型に形質転換しました。 pATAF1::ATAF1-GFPを構築するために、1.5 kbのATAF1プロモーターおよびATAF1コード領域（翻訳停止コドンなし）を含むゲノム断片を、プラスミドpK7FWG2の緑色蛍光タンパク質コード配列（インフレーム融合）の上流に挿入しました。 ,060。クローニングにより、プラスミドに存在する CaMV 35S プロモーターが ATAF1 プロモーターに置き換えられました。 ataf1 ノックアウト相補系統は、ataf1-4 変異体 31 を pATAF1::ATAF1-GFP コンストラクトで形質転換することによって生成されました。

ataf1/anac055 ダブルノックアウト変異体は、ホモ接合型 ataf1-4 変異体とホモ接合型 anac055-1 変異体を交配することによって生成されました。 F2世代の植物をPCRスクリーニングして、ホモ接合二重変異体植物を選択した。ジェノタイピングに使用されるプライマーのリストは補足表S6に示されています。

シロイヌナズナの種子は、70% エタノールで 2 分間洗浄することにより表面滅菌されました。次いで、エタノール溶液を２０％次亜塩素酸ナトリウムに置き換え、種子を溶液中で２０分間、継続的に振盪しながらインキュベートした。続いて、種子を滅菌水で 4 回洗浄し、層状クリーンベンチ内で滅菌濾紙上で放置して乾燥させました。ほぼ同数の種子 (約 500 個の種子) を、1% (w/v) スクロースを補充した半分の強度の Murashige and Skoog (MS) 培地を含む小さなペトリ皿で発芽させました。層別化のために、プレートを暗冷室（8°C）に2日間保管した後、増殖チャンバー（光周期16時間/8時間：明/暗、22.5°C、120μmol m-2 s以下）に配置しました。 1光子放射照度）。生後 5 日の苗木を HS アッセイに使用しました。

NAC 発現プロファイリングでは、生後 5 日のシロイヌナズナの実生を HS 環境に曝露しました。植物は、生育チャンバー内で 37 °C で 90 分間、軽度の熱ストレスでプライミングされ、その後通常の生育条件に戻り、2 日間回復して温度記憶を評価しました。次に、植物を 44 °C で 45 分間、トリガーとなる HS に曝露しました。シロイヌナズナの苗木は、記憶段階中およびトリガー刺激後の図 1 に示す時点で収集されました。1 枚のプレートから収集された苗木全体を 1 つの生物学的複製とみなしました。概日効果を軽減するために、対照サンプル (処理なし) を同時に収集しました。治療ごと、時点ごと、および遺伝子型ごとに 3 つの生物学的複製が分析されました。サンプルは液体窒素中で直接凍結され、さらなる分析まで -80 °C で保存されました。

クロロフィル含有量は、Hiscox および Israelstam61 のプロトコルを使用して測定されました。 10 本の冷凍苗を 0.5 mL の予熱したジメチルスルホキシド (DMSO、65 °C) に浸し、65 °C で 20 分間インキュベートしました。測定のために、抽出物をDMSOで1:10または1:100に希釈しました。クロロフィル a および b について、それぞれ 663 nm および 645 nm で吸光度を記録しました。次の式 62 を使用して、クロロフィル a、b および総クロロフィルの濃度を mg g-1 新鮮質量 (FM) として計算しました。

データは、各遺伝子型のそれぞれの対照に対して正規化されました。

NAC 遺伝子の発現プロファイリングでは、Trizol (Ambion、Life Technologies) を使用して全 RNA を抽出し、続いてメーカーの指示に従って PureLink RNA Mini キット (Ambion、Life Technologies) のカラムを使用して RNA を精製しました。 RNA 濃度は、NanoDrop 分光光度計 (Thermo Scientific) を使用して測定しました。ゲノム DNA は、TURBO DNA-free Kit (Ambion) を使用して、製造業者の指示に従って消化されました。ゲノム DNA 汚染がないことは、対照遺伝子 AT5G65080 のイントロン特異的プライマーを使用した qRT-PCR によって確認されました (プライマー配列については、補足表 S6 を参照)。 Revert Aid H Minus First Strand cDNA Synthesis Kit (Thermo Scientific) を製造元の指示に従って使用し、4 μg の高品質 RNA から cDNA を合成しました。

qRT-PCR 反応は、SYBR Green マスターミックス (Applied Biosystems): cDNA 0.5 μL、SYBR Green マスターミックス (2x) 2.5 μL、フォワードおよびリバースプライマーミックス (それぞれ 0.5 μM) 2 μL を使用して実施しました。反応は、以下のプロトコールを使用して、ABI PRISM 7900 HT 配列検出システム (Applied Biosystems) でインキュベートされました。温度は最初に 95 °C に設定され、10 分間一定に保たれ、その後、95 °C の一連の 40 サイクルを受けました。 15 秒間、60 °C で 1 分間。 ACTIN2 (AT3G18780) をデータ解析の参照遺伝子として使用しました。 104 個のシロイヌナズナ NAC TF 遺伝子のプライマープラットフォームは、QuantPrime ツール 63 を使用して確立されました。プライマー配列は補足表S6に示されています。 40 反応サイクル後、1.9 °C min-1 のランプ速度で温度を 60 °C から 95 °C に上昇させることによって融解曲線を作成し、目的の生成物の増幅を確認しました。反応の効率は、Caldana et al.64 によって説明されているように、LinRegPCR ソフトウェアを使用して推定されました。

データは、Kamranfar et al.65 に記載されている比較 Ct 法を使用して分析されました。簡単に言うと、デルタ Ct 値 (ΔCt) は、各 Ct 値を参照遺伝子 ACTIN2 の Ct 値で正規化することによって計算されました。そして、遺伝子発現レベルを、任意の値40とΔCt値との差として表した(40-ΔCt値が高いほど、遺伝子発現レベルが高いことを示す)。 1.5 倍の変化の閾値を使用して、差次的に発現される遺伝子を選択した。

RNA-seq 解析には、WT、ataf1-4 変異体、ATAF1-OE の 3 つの遺伝子型の生後 5 日のシロイヌナズナ実生を使用しました。熱プライミング温度（37℃で90分間）で処理した後、記憶期の0時間、1時間、および4時間の時点で苗を収穫しました。

3 つの遺伝子型 WT、ataf1 ～ 4、および ATAF1-OE のトランスクリプトームを RNA-seq 技術を使用して分析しました。 3 つの遺伝子型の生後 5 日のシロイヌナズナの実生から全 RNA を単離しました。各プレートから収集された苗全体（少なくとも10本の苗のプール）を1つの生物学的複製とみなしました。治療ごと、時点ごと、遺伝子型ごとに 3 つの生物学的複製を使用し、合計 72 のサンプルを作成しました。 RNA は、Direct-zol RNA MiniPrep Plus (Zymo Research、カリフォルニア州、米国) を製造業者の指示に従って使用して単離しました。品質はバイオアナライザー (Agilent Technologies、Waldbrann、ドイツ) を使用して評価され、量は Qubit (Invitrogen、Life Technologies) を使用して測定されました。高品質の RNA (3 μg) を使用して、シーケンス用のライブラリーを調製しました。 RNA シーケンシング 150 bp ペアエンド (PE) ライブラリーは、メーカーの説明書に従って、NEB Next Ultra DNA Library Prep Kit for Illumina シーケンシング (New England Biolabs) を使用して、mRNA が豊富なサンプルから調製しました。合計 12 個のサンプルがフローセルの 1 つのレーンにプールされました。 KAUST Core Labs で Illumina HiSeq4000 装置を使用して RNA の配列を決定しました。

HISAT を使用して、RNA-seq リードをシロイヌナズナ (TAIR10) のゲノム上に位置合わせしました 66。ゲノム上で一意にマッピングされたシーケンシングリードのみが保持されました。 Htseq-count を使用して、転写産物のシーケンシングリード数をカウントしました 67。線形モデルフレームワークに RNA-seq データを使用できる変換方法である VOOM を使用して転写物の存在量を計算し、分位点正規化を使用してサンプル間の存在量の分布を正規化しました 68。 EdgeR および LIMMA69,70 は、差次的に発現される遺伝子を計算するためのフレームワークとして使用されました。一般的な統計環境である R は、データ管理、分析、および図の生成に使用されました71。

カスタマイズされた線形コントラストは、遺伝子型または温度間の差分発現を計算するために設定されました。より具体的には、二次相互作用効果は、コントラストフレームワークを使用して計算されました70。たとえば、ataf1 および WT の対照と比較して、加熱下での遺伝子発現の変化を定量的に評価するための計算を行うことができます: (heatataf1 − controlataf1) − (heatWT − controlWT)。すべての統計的有意性のカットオフは、「decideTests」(…、method = "global"、adjust.method = "BH"、p.value = ") を使用して誤検出率 (Benjamini-Hochberg) を 0.0572 に制御することにより、複数のテストに対して調整されました。 0.05 インチ、lfc = 0。

すべての遺伝子とサンプルについて、デフォルトのパラメーターを使用して、重み付け遺伝子相関ネットワーク分析を実行して、共発現遺伝子 46 のグループを特定しました。ソフトしきい値電力パラメーターは 6 に設定されました。これは、グラフィック検査に基づいて、最適なネットワーク条件 (最大のスケールフリーフィットインデックスと最小の平均接続性) が満たされる値です。多次元スケーリングには、R の cmscale 関数が使用されました。

O'Malley et al.33 によって報告されているように、DAP-seq を介して取得された転写因子結合部位 (TFBS) は、公的に利用可能な植物シストロムデータベースから抽出されました。 DAP-seq 結合モチーフのピークは、narrowPeak フォーマットで抽出され、シロイヌナズナのゲノムにマッピングされました。次に、ピーク位置から最も近い転写開始部位 (TSS) までの距離を、bedtools 'closest' コマンド 73 を介して計算しました。ここで、TSS 位置は TAIR 10 アノテーションファイル 74 から取得しました。推定上の ATAF1 および ANAC055 標的遺伝子は、それぞれの TSS の上流の最初の 1000 bp 内に少なくとも 1 つの DAP-seq ピークを持つものとして定義されました。共発現クラスター内の標的遺伝子の濃縮に関する統計分析は、過剰表現の超幾何検定を使用して R で実行されました 71。

植物材料に関する実験研究と実地研究は、関連する制度的、国内的、国際的なガイドラインと法律に準拠しています。

RNA 配列データは、NCBI Bioproject データベースから ID SUB8978006 (https://ngdc.cncb.ac.cn/search/?dbId=gsa&q=SUB8978006) で入手できます。この研究中に生成または分析された他のすべてのデータは、この公開された論文とその補足情報ファイルに含まれています。

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この研究は、サウジアラビアのキング・アブドラ科学技術大学（KAUST）からの資金提供によって支援された。 NOA は、ロレアルとユネスコの女性科学者向け 2014 中東フェローシップを通じて支援を受けました。 SMS は、ドイツのバーデンヴュルテンベルク州科学研究芸術省 (Az: 75533-30-20/1) から資金提供を受けました。 BMRはポツダム大学に感謝し、SBはマックス・プランク分子植物生理学研究所の資金援助に感謝します。 BMR は、欧州連合の Horizon 2020 研究イノベーションプログラム、プロジェクト PlantaSYST (FPA No. 664620 に基づく SGA-CSA No. 739582) の資金提供に感謝します。 TDWは、ポツダムの国際マックス・プランク研究学校「一次代謝と植物成長」の資金援助に感謝します。著者らは、ANAC013-OE およびノックダウン (anac013-kd) 系統のシードを提供してくださった Frank van Breusegem 教授 (ベルギー、ゲントのゲント大学) に感謝します。

Projekt DEAL によって実現および組織されたオープンアクセスの資金調達。

アンナプルナデビアル

現在の住所：インド科学教育研究研究所（IISER）生物学部、ティルパティ、インド

サウジアラビア、ジェッダのキング・アブドゥルアズィズ大学理学部生化学科

ヌフ・オウダ・アルシャリーフ

サウジアラビア、トゥワルのキング・アブドラ科学技術大学 (KAUST) 生物環境科学工学部 (BESE)

ヌフ・オウダ・アルシャリーフ、ヨン・H・ウー、マーク・テスター、サンドラ・M・シュメッケル

ホーエンハイム大学作物科学研究所、収量安定性生理学部門、フルヴィルト通り。 21、70599、シュトゥットガルト、ドイツ

ソフィー L. オッターバッハ & サンドラ M. シュメッケル

マックス・プランク分子植物生理学研究所、14476、ポツダム・ゴルム、ドイツ

アンナプルナ・デヴィ・アルー、トビアス・デ・ヴェルク、イマン・カムランファル、ベルント・ミュラー＝ローバー、サルマ・バラザデ

ポツダム大学生化学生物学研究所、14476、ポツダム・ゴルム、ドイツ

イマン・カムランファル & ベルント・ミュラー＝ローバー

植物システム生物学およびバイオテクノロジーセンター (CPSBB)、139 Ruski Blvd.、4000、プロブディフ、ブルガリア

ベルント・ミュラー・ローバー

ライデン大学生物学研究所、Sylviusweg 72、2333 BE、ライデン、オランダ

サルマ・バラザデ

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SB、BMR、SMS、MT が調査を設計しました。 NOA は実験を実施し、実験データを取得しました。 SLO は表現型解析の一部を実行し、クロロフィルレベルを決定しました。 NOA、YHW、TDW、SB、SMS がデータ分析を実行しました。 IK は ataf1-4 の相補系統を生成しました。 ADA は qRT-PCR 実験を監督しました。すべての著者がデータの解釈に貢献しました。 SB、BMR、MTが資金を獲得。 NOA、SB、および SMS が原稿を起草し、SB、SMS、および BMR によって最終原稿が完成しました。すべての著者が最終原稿をレビューして承認しました。

Salma Balazadeh または Sandra M. Schmöckel への通信。

著者らは競合する利害関係を宣言していません。

シュプリンガーネイチャーは、発行された地図および所属機関における管轄権の主張に関して中立を保ちます。

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Alshareef、NO、Otterbach、SL、Allu、AD 他。 NAC 転写因子 ATAF1 および ANAC055 は、シロイヌナズナの熱ストレス応答に影響を与えます。 Sci Rep 12、11264 (2022)。 https://doi.org/10.1038/s41598-022-14429-x

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受信日: 2021 年 5 月 11 日

受理日: 2022 年 6 月 7 日

公開日: 2022 年 7 月 4 日

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NAC転写因子ATAF1とANAC055はシロイヌナズナの熱ストレス応答に影響を与える